Jabatan Bendahari ditubuhkan selari dengan penubuhan UKM iaitu pada 17 Mei 1970. Bermula di kampus sementara Jalan Pantai Baru, Kuala Lumpur dan berpindah ke Bangi, Selangor pada tahun 1978 apabila Universiti Kebangsaan Malaysia berpindah ke kampus tetapnya.

Setelah lebih 50 tahun kewujudannya, seramai 9 orang Bendahari telah dilantik menerajui pentadbirannya

1. Megat Abdul Rahman Bin Megat Ahmad (1970-1973)
2. Ashaari Bin Ayub (1973-1974)
3. Ishak Bin Imam Abas (1974-1978)
4. Omar Bin Ahmad (1978-1999)
5. Mohd Abd Rashid Bin Mohd Fadzil (1999- 1 Mac 2015)
6. Khalijah Binti Haji Bakar (1 Oktober 2015 – 1 Mei 2018)
7. Mokshin Bin Tumin (2 Mei 2018 – 31 Dis 2018) sebagai Pemangku Pengarah Eksekutif Kewangan
8. Norini Binti Mohamad (2 Jan 2019 – 1 Jan 2022)
9. Mohd Azli Bin Mohd Kasirun (2 Jan 2022 sehingga kini)

Jabatan ini diterajui oleh Bendahari selaku Ketua Jabatan dan dibantu oleh dua orang Timbalan Bendahari (Strategik) dan Timbalan Bendahari (Operasi) serta seramai 191 orang pegawai P&P dan kakitangan sokongan pelbagai peringkat. Jabatan ini mempunyai 8 bahagian yang melaksanakan fungsi dan operasi kewangan universiti.